从艾森豪威尔时代起，美国政府就将卡斯特罗视为眼中钉，后来的总统都想把他除掉。但是没有总统授权，中情局不会擅自采取暗杀外国领导人的行动。然而，即使总统授权暗杀也绝对不会以文件的形式下达命令，赫尔姆斯对此十分清楚。虽然前任中情局长杜勒斯不准任何人在他的办公室里提及暗杀，更不许在任何会议上讨论暗杀，但是中情局对卡斯特罗的暗杀行动却一直在进行着。当然，进行得非常秘密。赫尔姆斯对暗杀卡斯特罗行动的保密工作做得十分到位，但却没有任何进展。唯一获得白宫认可的是，赫尔姆斯保住了这个秘密。
缺乏情报工作经验的雷伯恩仅在中情局长的位置上待了一年就走了，随后，于一年前担任副局长的赫尔姆斯终于升任局长。1968年12月，尼克松当选为美国第37任总统。12月28日，赫尔姆斯再一次被任命为中央情报局局长。
赫尔姆斯的中情局生涯经历了杜鲁门、艾森豪威尔、肯尼迪、约翰逊、尼克松五任总统，以及希伦科特、史密斯、杜勒斯、麦科恩、雷伯恩五位局长，并且早在中情局成立之前，赫尔姆斯便投身于多诺万的战略情报局，堪称中情局及美国情报界的“活化石”。
在不被信任的阴影下工作
1968年11月13日，在尼克松获得胜选的两天后，赫尔姆斯被尼克松邀请到总统竞选总部谈话。赫尔姆斯原本认为尼克松要以亲和的方式解除他的职务，然而，让他意外的是，尼克松不仅没有解除他的职务，还对他的工作做了肯定，并以挽留的态度向赫尔姆斯宣布他将继续留任中央情报局局长。当时，舆论界认为尼克松之所以留任赫尔姆斯，是因为赫尔姆斯不同于他的前任，赫尔姆斯是特工出身，没有个人的政治背景，对尼克松不存在潜在的威胁。事实上，那时的尼克松已经对中央情报局不那么信任了，原因可以归结为他在1960年的竞选失败。他认为，那次竞选失败是因为中情局许多高级官员大力帮助肯尼迪的结果。
赫尔姆斯在留任之后也立即感觉到了尼克松对他的不信任。约翰逊总统在任的时候，赫尔姆斯能够经常与总统见面汇报工作，即使在越南问题上赫尔姆斯与约翰逊意见不同，但约翰逊依然信任赫尔姆斯。然而，尼克松上任之后，赫尔姆斯几乎没有与尼克松单独会面的机会，每天只是向时任国务卿基辛格汇报工作，赫尔姆斯精心整理的情报材料必须由基辛格转交给总统。尼克松想要建立自己的幕后统治集团，而他并不愿意让中情局长进入这个集团，所以，中情局的事务完全由基辛格掌控，中情局的一些权力也逐渐转到国家安全委员会手中。尼克松的情报助手不再是中情局长，而是担任国家安全委员会主席的基辛格。赫尔姆斯自知自己无法改变这种状况，因而从不做任何争执。然而，基辛格在与中情局交往时的态度，让赫尔姆斯感到气愤与无奈。通常情况下，作为总统的国家安全事务助理，基辛格应该说明总统或者他本人需要哪个方面的情报，而基辛格则要求中情局对所有的情报都进行广泛分析并全部交给他，由他自己挑选，这在无谓增加中情局工作量的同时，也使中情局明显地感觉到自己极度地不被信任。
1969年1月21日，国家安全委员会在尼克松就职后举行第一次会议。在会议召开之前，基辛格告知赫尔姆斯，新政府将对国家安全委员会进行一些改革，其中之一是中央情报局局长不再全程参加国家安全委员会的会议，在会上介绍完情况之后，必须马上离席。赫尔姆斯当即表示强烈反对，因为这样做已经不是不信任的问题了，而是恶意排斥。赫尔姆斯同时向新任国防部长莱尔德提出了自己的意见，莱尔德也明确反对这种排斥中央情报局的做法。面对国防部长，基辛格只好让步，赫尔姆斯总算是保住了中情局在国家安全委员会中的地位。
虽然自己的努力与坚持为中情局争回了一些权力，但是赫尔姆斯十分清楚，总统大权在握，他可以授权予人，也可以收回成命，总统心里究竟在想什么没有人能猜得透；如果想要有立足之地，就必须一切按照尼克松的意图行事。然而，赫尔姆斯想错了。在他深知搜集国内情报是违反中情局章程的情况下，仍按照尼克松的指示，对国内与尼克松持不同政见者进行监控和情报搜集，开展“治乱计划”之后，中情局依然没有博得尼克松的好感，而他背着违反中情局章程的罪名执行尼克松的命令，也没有让他获得尼克松的信任，依然被排斥在总统决策圈之外，甚至想要和总统通个电话都十分不易。
遭受“水门事件”的无辜牵累
1972年，正当中央情报局密谋策划颠覆智利阿连德政府的隐蔽行动的时候，共和党有一伙人也在华盛顿策划着一个秘密活动。中情局针对阿连德的阴谋活动直到科尔比整理的《可能引起注意的活动项目单》遭到泄露之后才被公众所知，而共和党一伙人的秘密活动当场就被发现了，并马上闹得满城风雨。
1972年6月17日凌晨，共和党派了五个人悄悄潜入民主党全国委员会总部所在地水门大厦偷拍文件、安装窃听器。这五个人被大厦的保安人员当场抓获，然后他们很快交待了到水门大厦的目的以及指使者。当公众得知这五个人是为了窃取民主党竞选策略的情报信息之后，便开始对尼克松政府进行强烈谴责。显然，尼克松一点都不冤枉，因为这件事情的幕后指使人的确是尼克松。
事发之后，这五个人受到了严格的调查。由于他们中有的是中情局的前雇员，因而中情局也成为调查对象。赫尔姆斯将此事交给时任中情局审计长的科尔比处理。
为了保全自己，尼克松暗示赫尔姆斯掩盖事实真相，并出面阻止联邦调查局对“水门事件”的调查。这一次，赫尔姆斯不愿意再对尼克松唯命是从。他对尼克松明确表示，中央情报局是一个超党派的机构，是为美国政府服务的，而不是某一个党派的权力工具，如果中情局卷入了国内党派之争，其对总统与国家的价值将不复存在。另外，赫尔姆斯还提醒所有中情局人员与该事件保持一定的距离，谨防被人利用。为了保护中央情报局，赫尔姆斯公开与尼克松唱对台戏，自始至终都坚持中央情报局与“水门事件”没有任何关系，并拒绝了白宫提出的为涉案者中前中情局雇员詹姆斯等人支付保释金的要求。
水门事件并没有影响尼克松的连任，1972年11月4日，尼克松连任竞选成功。11月20日，尼克松将赫尔姆斯召到戴维营官邸，这是赫尔姆斯为数不多的被尼克松单独召见。赫尔姆斯以为尼克松会就“水门事件”责备自己，因而做好了充分的回应准备，他下定决心不在这个问题上向尼克松服软，无论威逼还是利诱。然而，当赫尔姆斯走进戴维营官邸后，尼克松并没有说更多的，而是直截了当地表示，解除他的中央情报局局长职务，同时征求他的意见是否愿意去做大使。赫尔姆斯心里明白，尼克松开始对在“水门事件”中表现不佳的他采取行动了。他自知无须做更多的表白和辩解，只有离开中情局了，于是赫尔姆斯选择了去伊朗做大使。
1973年2月2日，赫尔姆斯正式离职。同一天，施莱辛格宣誓就任中情局长。
赫尔姆斯在离任之前做了两件能够保护中情局利益的事情。第一，销毁了中央情报局在20世纪50年代和60年代初资助的150余项麻醉剂试验计划的全部卷宗；第二，亲自销毁了他任局长六年半期间的全部私人档案，包括根据他办公室录音设备的录音整理的谈话记录。
从1973年起，赫尔姆斯不断地接到参议院外交委员会的传讯，要他出席调查听证会。在此期间，他不遗余力地保护中情局的秘密，对中情局在智利的干涉行动坚决予以否认。结果他被认定犯了伪证罪，而赫尔姆斯坚决不承认自己有罪，同时也不为自己做任何辩护。赫尔姆斯认为，自己必须信守为中情局保守秘密的誓言，但又不能对国会说假话，唯一的选择就是保持沉默。
1977年，赫尔姆斯因不向国会交待实情而被判处两年监禁，缓期执行，并被处以20000美元的罚款。离开法庭后，赫尔姆斯来到肯伍德乡村俱乐部，早已等候在那里的400多名退休的中央情报局官员全体起立，向他报以雷鸣般的掌声。
1983年5月，里根总统为赫尔姆斯颁发了国家安全奖章，并亲自写信，向为了保守中情局秘密而蒙受莫大冤屈的赫尔姆斯表示敬意。
2002年10月22日，89岁的赫尔姆斯去世。他从事情报工作30余年，有“第一流的职业秘密活动家”之称。
